東陽始置縣名漢寧縣，三國時，因吳屬地域騷亂不安，其東南尤甚；吳王孫休征召許德為征南將軍，以鎮(zhèn)守縣白峰關(guān)，爾后吳國安寧，遂改漢寧縣為吳寧縣。
隋開皇九年（公元58），廢吳寧縣，唐垂拱二年（公元686）將廢縣吳寧故地新置東陽縣后，吳寧縣做鎮(zhèn)名。
2001年12月29日鎮(zhèn)名移用為街道名。
宋咸平四年（1001）稱昇蘇鄉(xiāng)。
清宣統(tǒng)二年（1910）屬城廂鎮(zhèn)。
1929年屬東陽第一區(qū)。
1932年為迎暉鎮(zhèn)、雙峴鎮(zhèn)、瞻婺鎮(zhèn)、通江鎮(zhèn)、南屏鄉(xiāng)、西峴鄉(xiāng)（祥竹），隸屬第一區(qū)。
1935年5月31日改設(shè)吳寧東南鎮(zhèn)，西北鎮(zhèn)。
1944年11月東南鎮(zhèn)、西北鎮(zhèn)合并復(fù)置吳寧鎮(zhèn)。
1951年7月改為縣直屬鎮(zhèn)。
1952年12月25日改稱吳寧區(qū)。
1955年6月7日復(fù)稱吳寧鎮(zhèn)。
1956年3月8日西峴村劃歸盧宅鄉(xiāng)。
1958年9月改稱城關(guān)公社吳寧管理區(qū)。
1959年6月3日復(fù)稱吳寧鎮(zhèn)。
1961年4月23日盧宅管理區(qū)西峴生產(chǎn)隊劃入。
1966年12月2日改稱城關(guān)鎮(zhèn)。
1968年6月11日稱城關(guān)鎮(zhèn)革命委員會。
1980年7月12日再次復(fù)稱吳寧鎮(zhèn)。
1985年3月29日盧宅鄉(xiāng)并入。
1987年1月1日亭塘鄉(xiāng)、白云鄉(xiāng)、塘西鄉(xiāng)并入。
1992年槐堂鄉(xiāng)、羅屏鄉(xiāng)、南溪鄉(xiāng)并入。
2001年12月29日撤鎮(zhèn)設(shè)立吳寧街道；劃出塘西、羅屏及馮家樓居委會歸城東街道；劃出亭塘及高園下、蟾院、榮躍3個居委會歸江北街道；劃出白云歸白云街道；劃出槐堂、南溪村歸南市街道。
2004年10月，市政府東政發(fā)〔2004〕80號批復(fù)吳寧街道，一、撤銷南山居、五聯(lián)居、一都許居、四聯(lián)居、孫村居、東方居建制，組建荷塘社區(qū)。
二、撤銷蔣橋頭居、成家里居、井頭后居、三和居建制，組建興平社區(qū)。
由10個居委會合并為荷塘、興平2個社區(qū)，加上2002年10月建立的9個社區(qū)，共11個社區(qū)居委會。